Существует две версии о происхождении названия монастыря. Согласно одной, такое имя он получил в честь некогда хранившегося здесь мизинца («цицерн» по-армянски) святого Георгия Победоносца. По другой, более вероятной, гипотезе название Цицернаванк пришло от слова «цицернак» (ласточка), поскольку в языческой Армении существовал культ этой птицы. В пользу второй теории говорит также базальтовое основание церкви Святого Григория Победоносца, резко контрастирующее с терракотовым фельзитом, из которого построена остальная часть здания. Скорее всего, этом на месте раньше находился языческий храм.
По времени постройки Цицернаванк относят к V-VI веку. Точной даты, увы, не сохранилось. Первые письменные упоминания о монастыре появились только в 844 году, когда историк Степанос Орбелян упомянул Цицернаванк в числе тринадцати наиболее значимых монастырей Сюникской области. Расцвет Цицернаванка, однако, пришелся на начало XVII века. В 1613 году монастырь перешел под власть князя Айказа из Хачена, который принялся с энтузиазмом обустраивать свои новые владения. Так вокруг монастыря возникла широкая и высокая стена с большими воротами, от которой сегодня сохранились лишь два-три камня.
В конце XVIII века в Цицернаванке появились собственная трапезная и маленькая часовня. Ни та, ни другая постройка не дожили до наших дней. Цицернаванку вообще сильно досталось – монастырь, некогда бывший одним из крупнейших центров паломничества и важной святыней армянского христианства, неоднократно подвергался нападениям персов. В конце концов жители окрестных сел стали потихоньку покидать свои дома. Цицернаванк опустел и простоял одиноким и забытым вплоть до конца XX века, когда здесь были проведены масштабные реставрационные работы, благодаря которым сегодня можно вновь полюбоваться красотой этого древнего монастыря.