Старейшие из сохранившихся построек датируются XII веком. Считается, однако, что монастырь был основан веком раньше царевнами из рода Кюрикянов, которому и принадлежал до XIII века, перейдя позднее в руки рода Закарянов (Захаридов).
Наименование монастыря происходит от грузинского корня «коб» и армянского «айр». Слово Кобайр можно перевести как «пещера». И действительно, на территории есть система пещер. Кроме того, там находятся церковь и главные ворота XII века, часовня, также церковь Катохике, Мариамашен — церковь, основанная в 1171 году княгиней Мариам, дочерью царя Кюрике II, колокольня-усыпальница и трапезная. Центральный вход в комплекс представляет собой открытый зал с круглыми башнями, образующими туннель.
В монастыре, который частично разрушен и в настоящее время реконструируется, сохранились старинные фрески. На апсиде (выступающей части) Катохике расположены три яруса фресок: изображение Богоматери и архангелов, затем следует Евхаристия (вечеря) и, наконец, изображения различных святых. Стены алтаря украшены фигурами пророков. Фрески выполнены в армянской, грузинской и византийской традиции.
Согласно грузинским надписям на колокольне, ее построили в 1279 году по приказу Мхаргрдзели и его жены Ванени.
В XIII веке представители армянского феодального рода Закарянов перевели в Кобайр Халцедонскую паству, после чего монастырь начали обильно украшать фресками. Со временем, однако, армяне-халкидониты покинули монастырь, и он опустел на несколько веков. Лишь в XVII-XVIII веках он вновь открылся, уже войдя в лоно Армянской апостольской церкви.
В Кобайре жил летописец Давид Кобайреци. В средние века монастырь был культурным центром и мастерской по переписке летописей.
На территории Кобайра археологи обнаружили предметы, датированные бронзовым, железным и медным веками.